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東海道本線・山陽本線の固定編成客車牽引用としてEF60形500番代が使用されていたが、EF60形は歯数比1:4.44であり、その後高速運転に対応するため歯数比1:3.83としたEF65形が開発され、EF60形500番代に替わる特急旅客列車用および高速貨物列車用として製造されたのがEF65形500番代である。

旅客列車用は「passenger」の頭文字を取り「P形」と称し、1965・66（昭和40・41）年に製造されたEF65 501～512・527～531と1968（昭和43）にEF65 77～83を改造したEF65 535～542のグループとなっている。

高速貨物列車用は1965・66（昭和40・41）年に製造されたEF65 513～526・532～534のグループで、貨物列車の「freight」から「F形」と称される。

P形・F形ともに主電動機はMT52、台車は0番代と同様DT115B（両端）、DT116C（中間）で、パンタグラフはPS17と、この点は同時期に製造された0番代と同様となっている。P形の501～512、F形の513～517は抵抗バーニア制御器にカム電動機1個のCS25Aを使用（のちCS25Cに改造）しているが、518以降はCS29に変更された。車体塗色は501の登場時のみ一般色であったが、502以降はEF60形500番代と同様、青15号とクリーム1号を基本として、編成を組む20系客車とクリーム色の側面帯が合う「特急色」となり、501もそれに変更された。

高速運転対応として、20系客車の牽引時に最高速度を95km/hから110km/hに上げても所定ブレーキ距離の600m停車できるように、ブレーキシリンダの圧力が高くなる増圧機構を有し、速度検出器により検知を行う。さらに各客車のブレーキが同調するように電気指令装置を設けた電磁ブレーキ制御装置を有するため、車端にKE72ジャンパ連結器を装備する。また、EF60形500番代でも装備していたカニ22形電源車のパンタグラフの非常下げ装置（カニパンスイッチ）、客車乗務員との連絡電話装置などが設けられており、これらに必要なジャンパ栓KE59を有する。（その後無線の採用等によりカニパンスイッチ 、連絡電話装置は撤去） F形については上記のほか、連結器を空気管付き密着自動連結器に変更、重連総括制御を可能とするための制御回路の引き通しを設けており、KE70-6ジャンパ連結器を設けている。（532～534はカニパンスイッチなどを省略 ）既に次期高速貨物用機関車（後のEF66形）の開発が進められていたことから、重連形ではあるが正面貫通扉は設置されず、KE70-6ジャンパ連結器 についても左右両側には設けられなかったため、向きが変わると重連総括制御ができず、重連総括制御運用は長くは行われなかった。

P形のうち、EF65 535～542は上述のとおり1968（昭和43）年にEF65 77～83を改造したもので、一般形にP形の装備を追加し、塗色変更が行われた。

1965（昭和40）年10月ダイヤ改正から東京機関区に配置されたP形が東海道本線 ・山陽本線の寝台特急の牽引機として運転を開始、当初は予備車がないことからF形のEF65 513～517を東京機関区に配置して共通運用させていたが、P形の増備が進むとその他のF形が新製配置されていた吹田第二機関区に転属した。その後、高速貨物列車については次世代のEF66形が登場、本グループも新鶴見や下関などへの転配属があったものの東海道本線 ・山陽本線 を中心に寝台特急 、貨物列車に活躍したが、1978（昭和53）年10月ダイヤ改正から東海道本線 ・山陽本線の寝台特急の牽引機がEF65形1000番代（PF形）に全面的に置換えられることになり、本グループ は貨物列車牽引が主たる役目となった。

1987（昭和62）年4月1日の国鉄分割・民営化に際しては501がJR東日本、その他はJR貨物に承継された。

1989（平成元）年からJR貨物所属機は更新工事が開始され、1992（平成4）年までに502・504～509・511・512・514・515・528・530の13両が施工された。いずれもA更新と呼ばれるもので、主電動機、車体関係の修繕工事とともに塗色がJR貨物更新色に改められ、当初は3色、全検後は2色塗りとなった。（全検を受けずに廃車となった511号機を除く）

JR貨物では1993（平成5）年から廃車が始まり、保留車として最後まで車籍を有していた535号機が2013（平成25）年3月に除籍されて消滅した。

JR東日本ではぐんま車両センターの501号機が臨時列車を中心に使用されていたが、同社における電気機関車、ディーゼル機関車のE493系、GV-E197系への置換え方針により、2024（令和6）年11月をもって営業運転を終了した。